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En 1969, Tomlin entro en el show de sketches Laugh-In. Algunos personajes del show han quedado asociados con ella a lo largo de su carrera:
Tomlin tambien fue una de las primeras comediantes que rompio con el estereotipo del drag masculino. Aunque los hombres hacian drag en Hollywood desde hacia mucho tiempo, Tomlin abrio nuevas fronteras no solo al cruzar los estereotipos de genero, sino tambien de raza. Trabajo a fines de los años setenta con Pervis Hawkins, un cantante negro de soul y rhythm-and-blues, con bigote y barba, y un peinado afro, vestida con un traje de tres piezas. Como parte del personaje, usaba un poco de cosmetico para oscurecer la piel (que dependia de la cantidad de luz en el escenario).
AT&T le ofrecio a Tomlin 500.000 dolares para presentar su personaje Ernestine en un comercial de television pero ella se nego aduciendo que ello comprometeria su integridad artistica. En 1976 aparecio como Ernestine en una parodia de comercial en Saturday Night Live, en el cual gritaba: «No nos importa, no, nosotros no tenemos que... Somos la compania de telefonos. El 11 de enero de 1994, el personaje hizo una aparicion en The Superhighway Summit en la Universidad de California en Los Ángeles, interrumpiendo una conferencia acerca de la super autopista de la informacion que estaba dando el entonces vicepresidente Al Gore. En 2003, hizo dos comerciales como Ernestine para WebEx.
En 1973 tuvo su primer programa especial titulado Lily, en el cual hizo el guion. A este le siguieron otros dos: Lily (1974) y The Lily Tomlin Special (1975), asimismo con guiones suyos.
Tomlin es famosa por su versatilidad. En la pelicula Nashville (de Robert Altman), hizo de Linnea Reese, por la cual estuvo nominada al Oscar en la categoria de mejor actriz secundaria. Se trataba de una cantante de gospel, madre de dos hijos sordos, que tiene un amorio con un cantante de musica country interpretado por Keith Carradine.
Posteriormente coprotagonizo junto a Dolly Parton y Jane Fonda la comedia Como eliminar a su jefe Nine to Five. (1980).
Hizo varios personajes comicos en la pelicula La increible mujer menguante (1981), e interpreto a la enfermiza heredera en la comedia All of Me, de Steve Martin.
Ella y Bette Midler hicieron de unas gemelas que fueron separadas al nacer en la comedia Big Business (1989), filmada en el Hotel Plaza de Nueva York.
Le puso la voz al personaje de Frizzle en la serie animada The Magic School Bus de 1994 a 1998. Tambien en la decada de los 90 realizo reiteradas apariciones en la sitcom
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